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檬果壯鋏普癭蚋之天敵Aprostocetus sp. (膜翅目:釉小蜂科) 寄生策略及日律活動

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Academic year: 2021

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(1)台灣農業研究 (J. Taiwan Agric. Res.) 69(2):147–153 (2020) DOI:10.6156/JTAR.202006_69(2).0004. 研究報告. 檬果壯鋏普癭蚋之天敵 Aprostocetus sp. (膜翅目:釉小蜂科) 寄生策略及日律活動 林聖豐 1 李奕萱 2 劉珈琳 2 楊曼妙 3 郝秀花 4,* 摘要 林聖豐、李奕萱、劉珈琳、楊曼妙、郝秀花。2020。檬果壯鋏普癭蚋之天敵 Aprostocetus sp. (膜 翅目:釉小蜂科) 寄生策略及日律活動。台灣農業研究 69(2):147–153。 生物防治被視為具有高度專一性且低環境汙染性的防治方式,特別是對蛀食害蟲、造癭害蟲或危害徵狀 不明顯及難以確認危害位置的害蟲。本研究針對檬果壯鋏普癭蚋 (Procontarinia robusta Li, Bu & Zhang) 之寄 生蜂 Aprostocetus sp. 進行生殖策略、增放試驗、不同顏色黏蟲板吸引測試及日律活動進行試驗,以評估寄生 蜂的生物防治效益。結果顯示 Aprostocetus sp. (1) 雌雄性比為 0.72 : 1;(2) 具孤雌生殖能力;及 (3) 人為施放 寄生蜂可提高寄生率,顯示此寄生蜂物種可作為良好的防治資材。黃色黏蟲板對寄生蜂的吸引效力高於其他 顏色黏蟲板,但若加上模擬蟲癭的黑點,則以淡綠色黏蟲板的吸引力最高。反映 Aprostocetus sp. 不僅受顏色 吸引,亦受蟲癭存在與否影響。日律調查顯示,10–12 時及 12–14 時吸引寄生蜂之數量無顯著差異,然兩者 均較 8–10 時、14–16 時及 16–18 時等三個時段的吸引數量高,推測 10–14 時為 Aprostocetus sp. 主要的寄生 時期。本研究建議施用化學藥劑的時機,可避開此時段,大幅降低藥劑防治與天敵防治的效益衝突。 關鍵詞:檬果、監測、黏蟲紙、生物天敵、台灣。. 前言 檬果壯鋏普癭蚋 (Procontarinia robusta Li, Bu & Zhang) 於 2011 年入侵台灣 (Shih et al. 2013),其於葉片引發蟲癭並於離癭時所造成 葉 片 的 傷 口, 不 但 會 降 低 可 行 光 合 作 用 之 葉 片 面 積, 也 易 使 其 他 病 菌 由 葉 片 傷 口 感 染 植 株,進而降低果實產量及弱化檬果樹勢。對此 害蟲,台灣目前仍以化學藥劑作為主要防治方 式, 為 了 發 展 對 農 業 環 境 友 善 與 永 續 經 營 的 檬 果 害 蟲 管 理 策 略, 需 仰 賴 害 蟲 綜 合 防 治 管 理 (Integrated Pest Management; IPM) 作為防 治發展的核心價值。此管理方式需妥善導入多 項適當的防治方式法,以降低彼此間的干擾影. * 1 2 3 4. 響,將害蟲族群及數量控制在經濟危害水平之 下 (Pedigo et al. 1986; Pedigo & Higley 1996; Kogan 1998)。 黏 蟲 紙 是 監 測 癭 蚋 害 蟲 的 採 樣 方 法, 如 Hallett et al. (2007) 以 黏 蟲 紙 監 測 甘 藍 癭 蚋 Contarinia nasturtii (Kieffer) 發生時期、Muhammad et al. (2013) 以 藍、 綠、 橘、 粉 紅、 紅、紫、白、黃等不同顏色黏蟲紙,測試其吸 引檬果癭蚋 Procontarinia mangicola (Shi) 成 蟲的效力。但此監測及防治手段是否影響其他 防治方法,則鮮有研究提及,如癭蚋害蟲之寄 生蜂是否亦受黏蟲紙吸引,進而降低寄生蜂族 群 量 及 干 擾 整 體 寄 生 效 力? 此 外, 化 學 防 治 (藥 劑) 為 傳 統 慣 行 農 法 最 常 見 使 用 的 防 治 方. 投稿日期:2019 年 10 月 4 日;接受日期:2019 年 12 月 24 日。 通訊作者:[email protected] 國立中興大學昆蟲學系博士生。台灣 台中市。 高雄市立明華國中學生。台灣 高雄市。 國立中興大學昆蟲學系教授。台灣 台中市。 農委會農業試驗所鳳山熱帶園藝試驗分所植物保護系助理研究員。台灣 高雄市。.

(2) 148. 台灣農業研究 第 69 卷 第 2 期. 法,但其對於寄生蜂族群的影響則難以評估。 針 對 此 狀 況, 或 可 藉 由 調 查 寄 生 蜂 的 日 律 時 段,開發一種可使其主要活動時間與藥劑施用 時段錯開的方法,以降低藥劑對於天敵寄生蜂 的負面影響。 檬 果 壯 鋏 普 癭 蚋 的 IPM 發 展 有 賴 多 種 防 治方法之整合,進而評估最佳的防治手段。就 目前而言,檬果壯鋏普癭蚋的研究報告仍不多 見, 僅 含 其 生 物 學 相 關 報 告 (Cai et al. 2013; Zeng et al. 2014; Lin et al. 2018) 及一篇寄生 蜂 天 敵 Aprostocetus sp. 的 生 物 學 資 料 (Lin et al. 2019)。 其 中,Lin et al. (2019) 指 出 寄 生 蜂 Aprostocetus sp. 於 自 然 園 區 的 寄 生 率 為 10–19%,可作為良好的防治資材,但其寄生 特性及人為施放之效力仍需進行確認。 本研究針對檬果壯鋏普癭蚋的寄生蜂 Aprostocetus sp. 進行 (1) 雌雄性比;(2) 寄生 行為;(3) 人為施放寄生蜂試驗;(4) 多種色系 黏蟲板對寄生蜂之影響;以及 (5) 寄生蜂日律 活動等之調查,以研擬符合友善環境之檬果壯 鋏普癭蚋害蟲綜合防治管理策略。. 材料與方法 調查區域及樣樹 檬果取樣地區及樣樹包含高雄市立明華國 民中學校園 (N22.661338, E120.301073,以下 稱學校樣點) 樣樹 4 棵及鳳山熱帶園藝試驗分 所 (N22.642635, E120.358871,以下稱農試所 樣點) 樣樹 36 棵,樹高約 1.5–3.0 m,樣樹葉 片之著癭數量平均每葉超過 60 個蟲癭。. 黏蟲板干擾試驗 選 擇 長 寬 為 10 cm × 4 cm 大 小 之 七 種 色 板 (紙博館,台灣台中市),顏色模擬葉片不同 物候時期,分別為剛抽梢葉片 (桃紅色,RGB 色 碼:f55b97)、 剛 抽 梢 新 葉 (紅 色,RGB 色 碼:ea423f)、 新 梢 葉 (翠 綠 色,RGB 色 碼: 92d46a)、 較 成 熟 葉 (淡 綠 色,RGB 色 碼:01 bd69)、成熟葉 (綠色,RGB 色碼:017b52)、 田 野 對 照 組 (黃 色,RGB 色 碼:f9da05; 藍 色,RGB 色碼:2573d5)。每種顏色分為純底 色及加上模擬蟲癭黑點,共 12 片,塗抹上蟲. 膠 (農 友 種 苗 股 份 有 限 公 司, 台 灣 高 雄 市), 以 鐵 絲 懸 掛 於 具 有 蟲 癭 檬 果 葉 附 近。1 wk 後 將黏蟲板取回,計算色紙上的寄生蜂數量,進 行 3 重 覆, 以 軟 體 PAST 3.06 (Hammer et al. 2001) 針對不同顏色組別進行杜凱確實差異檢 定 [Tukey’s Honestly Significant Difference (HSD) Test] 及針對相同顏色有/無蟲癭組別進 行 t 檢定 (t-test)。. 寄生蜂的日律週期 選 擇 長 寬 為 10 cm × 4 cm 黃 色 色 板, 並 塗 上 蟲 膠, 懸 掛 於 枝 條。 調 查 時 間 為 8:00– 18:00, 每 2 h 更 換 1 次 新 的 黏 板, 計 算 其 上 寄生蜂數量,進行 3 重覆,再以軟體 PAST 3.06 (Hammer et al. 2001) 進 行 Kruskal-Wallis 檢 定。. Aprostocetus sp. 生殖策略 選取具初期發育蟲癭的檬果葉 3 片,以網 袋 包 覆 避 免 寄 生 蜂 寄 生, 待 初 期 蟲 癭 發 展 至 2–3 期時,置入 4 隻處女雌蜂。5 wk 後,解剖 蟲癭並藉由寄生與否確認其是否具孤雌生殖現 象。處女雌蜂的準備,由解剖野外檬果壯鋏普 癭蚋之蟲癭,取得寄生蜂裸蛹,置於養蟲小方 格飼養盒各別飼養至成蟲。此外,記錄黏蟲板 試驗誘集之寄生蜂性別及數量。. 人為施放 Aprostocetus sp. 試驗 根據 Lin et al. (2018) 對於檬果壯鋏普癭 蚋的蟲癭發育時期界定,作為本項試驗的蟲癭 時 期 判 定 方 法。 此 外,Lin et al. (2019) 指 出 Aprostocetus sp. 無 法 於 初 始 形 成 期 的 蟲 癭 進 行寄生,故選取階段為初始形成期的著癭葉 3 片,以網袋包覆。待蟲癭發育至第 2–3 期 (成 長分化期及定型成熟期),將各個網袋置入野 外蒐集之雌蜂 5 隻。另設置對照組 (以網袋包 覆初始形成期的著癭葉 3 片,不置入寄生蜂) 與自然寄生組 (著癭葉 3 片,於第 3 期才進行 網袋包覆),待所有組別癭蚋羽化後,計算袋 內的癭蚋羽化數與寄生數。比較寄生蜂對癭蚋 族 群 抑 制 效 果, 針 對 不 同 組 別 寄 生 率 以 軟 體 PAST 3.06 (Hammer et al. 2001) 進 行 Shapiro -Wilk 常態分布及 t 檢定。.

(3) 149. 檬果壯鋏普癭蚋之天敵寄生. 不具黑點者高。桃紅色及黃色黏蟲板則反之, 不具黑點之誘集數量較具黑點者高。. 結果 不同顏色黏蟲板對於 Aprostocetus sp. 之 干擾. Aprostocetus sp. 之日律週期 寄生蜂成蟲之日律顯示,10–12 時及 12– 14 時 兩 個 時 段 的 寄 生 蜂 誘 集 數 量, 顯 著 高 於 其他 3 個時段 (8–10 時、14–16 時及 16–18 時), 但兩時段的寄生蜂誘集數量,則無顯著差異 (圖 2)。. No. of Aprostocetus sp. catched (n). 無黑點之各色黏蟲板間,黃色黏蟲板誘集 寄生蜂的數量顯著高於其他各色黏蟲板。具黑 點各色黏蟲板間,淡綠色黏蟲板誘集寄生蜂的 數量顯著高於其他顏色的黏蟲板 (圖 1)。 同色黏蟲板間,除藍色及紅色黏蟲板的誘 集寄生蜂的數量,不受是否具有黑點影響外, 其他顏色組別均呈現顯著性差異。具黑點之翠 綠、青綠色及綠色黏蟲板的寄生蜂誘集數量較. Without dots ***. 100 80. Aprostocetus sp. 生殖策略 Aprostocetus sp. 的孤雌生殖測試顯示,在 516 個蟲癭中,共計取得 42 隻雄性個體,0 隻. With dots. a. A. 60 ** 40 20 0. *. BC c. c. ***. NS d. Bright green Light green. D. Blue. b. ** B. C D. c. Green. Fuchsia. cd. Yellow. NS D. Red. Color of sticky trap. 圖 1. 不同顏色黏蟲板對 Aprostocetus sp. 之吸引程度。 Fig. 1. Mean number of Aprostocetus sp. per trap captured in different colored sticky traps. Different uppercase and lowercase letters show significant differences among dot and without dot treatments, respectively, according to Tukey’s HSD test. The asterisk indicates degree of significant differences (*, **, ***: P < 0.05, 0.01 and 0.001) in each same color group by t-test.. No. of adult per trap (n). 10. a. 8 a 6 4. b. b. b. 2 0. 8:00–10:00. 10:00–12:00 12:00–14:00 14:00–16:00 16:00–18:00. Time period. 圖 2. 以黃色黏蟲紙調查 Aprostocetus sp. 之日律活動。 Fig. 2. Circadian rhythm of Aprostocetus sp. by per yellow sticky trap captured in a different time. The different letters indicate significant differences (P < 0.05) by Kruskal-Wallis test..

(4) 150. 台灣農業研究 第 69 卷 第 2 期. 雌性個體。另由黏蟲板檢視 1,006 隻 Aprostocetus sp. 個 體, 其 中 58% 為 雄 蟲 (585 隻) 個 體,42% 為雌蟲 (421 隻) 個體,雌雄比為 0.72, 具偏雄現象。. 人為施放寄生蜂測試 人為釋放寄生蜂結果顯示,對照組寄生率 為 0%,寄生蜂施放組及自然寄生組之寄生率, 分別為 24.0% ± 2.8% 及 15.8% ± 1.8%,兩者 均符合常態分布檢定 (施放組 W = 0.8811, P > 0.05; 自 然 寄 生 組 W = 1, P > 0.05), 並 呈 現 顯著差異 (P = 0.01)。對照組癭蚋的羽化率為 88.9% ± 3.4%, 均 高 於 寄 生 蜂 施 放 組 (67.0% ± 4.4%) 及自然寄生組 (63.3% ± 7.8%) (表 1)。. 討論 檬果壯鋏普癭蚋分布於亞洲及非洲地區並 造成重大的經濟為害 (Li et al. 2003; Cai et al. 2013; Shih et al. 2013; Zeng et al. 2014), 然 其天敵之研究稀闕。本研究為少數針對其寄生 蜂 Aprostocetus sp. 研 究 案 例, 藉 由 建 立 寄 生 蜂的生物學資訊並研擬其他策略共同施行的影 響,期在生物防治施行時與其他防治策略相互 配合,將整合性管理成效最大化及相互干擾最 小化。 黏蟲紙試驗為監測癭蚋害蟲族群或物理防 治常見之方法 (Hallett et al. 2007; Muhammad et al. 2013),雖然其對寄生天敵的影響研究鮮 少, 透 過 本 研 究 可 之 知 Aprostocetus sp. 對 於 不具黑點的黃色黏蟲板及具黑點的淡綠色黏蟲 板,其吸引及干擾效力高於其他顏色黏蟲板組 合 (圖 1)。若以最常見及便利取得之黃色黏蟲 紙 為 例, 可 先 於 黏 蟲 紙 加 上 黑 點, 以 減 少 對 於寄生蜂之干擾。此外,具黑點的淡綠色黏蟲. 板,對於寄生蜂族群的吸引效果,優於其他顏 色的黏蟲板,未來倘欲使用此顏色進黏蟲紙行 誘集癭蚋害蟲,建議吸引到一定蟲體數量後, 即應更新,否則寄生蜂的寄生效力會因受到黏 板吸引而降低。未來需進行進一步試驗,方能 確 知 吸 引 多 少 蟲 體 數 量 後, 需 進 行 更 換。 黏 蟲板以具黑點的綠色系 (綠色、淡綠色、翠綠 色) 模擬帶有檬果壯鋏普癭蚋之蟲癭葉片,其 吸 引 Aprostocetus sp. 之 效 力 較 無 黑 點 的 黏 蟲 板組別高,可能反應寄生蜂會以視覺定位蟲癭 (Yang & Hung 2001)。 但 除 了 黃 色 黏 蟲 板 之 外,其它具黑點的黏蟲板 (藍色、桃紅色、紅色) 對於寄生蜂的吸引力均顯著低於具黑點的綠色 系 黏 蟲 板, 顯 示 寄 生 蜂 Aprostocetus sp. 可 能 不只受蟲癭顏色吸引,也同時受葉片的顏色影 響,此更能支持寄生蜂以特定顏色進行蟲癭定 位。上述結果顯示,以黏蟲紙作為監測或進行 物理防治時,須注意黏蟲紙的顏色及黏蟲紙更 換頻度,因為兩者均可能對寄生蜂造成干擾, 進而降低其寄生效力。 兩性生殖與孤雌生殖的交替策略,是膜翅 目昆蟲在生殖系統獨特的適應發展策略。van der Kooi et al. (2017) 指出行孤雌生殖的節肢 動物,較非孤雌生殖的近緣物種分布較廣,也 具 有 較 多 元 的 生 態 棲 位。 此 外,Aeschlimann (1990) 亦指出行孤雌生殖之寄生蜂可作良好的 害蟲防治資材,不僅可降低作為生物防治資材 的限制,亦可迅速大量繁殖,降低防治成本。 然 而 本 研 究 顯 示,Aprostocetus sp. 具 產 雄 孤 雌生殖模式,但是否具產雌孤雌生殖模式,則 需 進 一 步 測 試。 除 此,Fellowes et al. (2007) 指出寄生蜂的雌雄性比例主要受環境及寄主 因子影響,以環境因子而言,當環境壓力越小 時,繁殖策略以孤雌生殖為主,以增加族群的. 表 1. 檬果壯鋏普癭蚋及其寄生蜂 Aprostocetus sp. 之羽化數量及比率。 Table 1. Emergence of Procontarinia robusta and its parasitoid Aprostocetus sp. Treatment (n = 3). z. Emergent no. of P. robusta (%). Parasitism (%). Unknown death. Non parasitic. 373.3 ± 17.0 (88.9% ± 3.4%). 0 (0% cz). 47.0 ± 16.5 (10.8% ± 3.4%). Parasitic group (natural condition). 280.0 ± 16.5 (67.0% ± 4.4%). 66.0 ± 7.0 (15.8% ± 1.8% b). 72.0 ± 26.2 (17.2% ± 6.1%). Parasitic group (add 5 females). 263.3 ± 15.7 (63.3% ± 7.8%). 101.0 ± 19.7 (24.0% ± 2.8% a) 54.0 ± 24.9 (12.7% ± 5.1%). The different letters after parasitic ratio show significant differences by t-test (P < 0.05)..

(5) 151. 檬果壯鋏普癭蚋之天敵寄生. 個體數量,提高物種適存度。反之,當環境壓 力驟升時,子代的雄性比例會上升,族群內的 個體藉由基因交流,增加遺傳變異性以提高於 環境的適存度。以寄主因子而言,寄生蜂在面 對 體 型 較 大 的 寄 主 時 會 產 下 雌 性 的 子 代; 反 之,則產下雄性的子代 (Charnov et al. 1981; Bressac & Chevrier 1998; Paine et al. 2004; Wang et al. 2008; Aruna & Manjunath 2010)。 本 研 究 顯 示,Aprostocetus sp. 之 野 外 調 查 雌 雄性比為 0.72 : 1,屬於雄性比例較高的偏雄 現象,雖目前還未確認何種因素影響,但未來 可於室內進行癭蚋寄主體型大小對於 Aprostocetus sp. 之性比試驗。 寄生蜂日律試驗顯示,寄生蜂於 10–14 時 的時段被吸引的數量較其他時段多 (圖 2),可 推 論 其 寄 生 行 為 於 10–14 時 時 段 較 為 頻 繁。 若 與 化 學 藥 劑 防 治 共 同 進 行 防 治 時, 應 避 免 於 此 時 段 進 行。 雖 然 目 前 未 取 得 癭 蚋 成 蟲 在 1 d 之 中 羽 化 高 峰 之 時 段 資 料, 但 Yukawa & Rohfrisch (2005) 曾提出大多數癭蚋物種於凌 晨或傍晚羽化。配合本研究結果,建議將藥劑 施行時機設定在接近癭蚋成蟲羽化,且避開寄 生蜂主要活動的時段。如此,不僅可增加癭蚋 成蟲與藥劑接觸的觸殺效率,也可降低寄生蜂 與藥劑接觸的機會,使兩者防治效益不相互抵 消。寄生蜂的生物防治發展,是建立在許多基 礎生物學研究資料之上,以確認生物防治之侷 限性及防治效力。本研究人為施放寄生蜂試驗 顯示,增加寄生蜂個體數可提高總體寄生率 (表 1),未來可進一步測試寄生蜂施放數量與寄生 效益的相關性。. 誌謝 本 研 究 以 第 二 及 第 三 作 者 於 2015 年 與 2016 年參加國中科學展覽 (主題分別為「『癭』 室了得,硬是了得!探討檬果壯鋏普癭蚋的生 態及生物防治可行性」及「捕『蜂』捉『癭』 ~ 探討一種未知寄生蜂的生態及對檬果壯鋏普癭 蚋寄生模式」) 之部分資料為基礎,由其他共同 作者指導並進行彙整、分析、詮釋及轉寫。研 究期間承高雄市立明華國民中學王釋玄、李昂 勳、林品汝、倪羽薇、蘇育弘、李冠徵於調查. 採樣、數據整理之協助。文成後,感謝中興大 學邱俊禕及廖一璋於統計分析之協助。. 引用文獻 Aeschlimann, J. P. 1990. Simultaneous occurrence of thelytoky and bisexuality in hymenopteran species, and its implications for the biological control of pests. Entomophaga 35:3–5. doi:10.1007/BF02374295 Aruna, A. S. and D. Manjunath. 2010. Reproductive performance of Nesolynx thymus (Hymenoptera: Eulophidae) as influenced by host (Musca domestica) size. Biocontrol 55:245–252. doi:10.1007/s10526009-9256-3 Bressac, C. and C. Chevrier. 1998. Offspring and sex ratio are independent of sperm management in Eupelmus orientalis females. J. Insect Physiol. 44:351–359. doi:10.1016/S0022-1910(97)00119-4 Cai, H. J., P. Kolesik, H. Y. Wang, F. R. Liao, V. Quintao, K. M. Harris, and G. A. Bellis. 2013. Description of the immature stages and gall morphology, and molecular characterisation of Procontarinia robusta, a gall midge (Diptera: Cecidomyiidae) damaging leaves of mango Mangifera indica L. (Anarcadiaceae) in southern Asia. Aust. J. Entomol. 52:206–211. doi:10.1111/aen.12027 Charnov, E. L., R. L. Los-den Hartogh, W. T. Jones, and J. van den Assem. 1981. Sex ratio evolution in a variable environment. Nature 289:27–33. doi:10.1038/289027a0 Fellowes, M. D. E., J. J. M. van Alphen, and M. A. Jervis. 2007. Foraging behaviour. p.1–71. in: Insect Natural Enemies: A Practical Perspective (Jervis, M. A., ed.) Springer, Dordrecht, The Netherlands. 748 pp. Hallett, R. H., S. A. Goodfellow, and J. D. Heal. 2007. Monitoring and detection of the swede midge (Diptera: Cecidomyiidae). Can. Entomol. 139:700–712. Hammer, Ø., D. A. T. Harper, and P. D. Ryan. 2001. PAST: Paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontol. Electron. 4:1–9. Kogan, M. 1998. Integrated pest management: Historical perspectives and contemporary developments. Annu. Rev. Entomol. 43:243–270. doi:10.1146/ annurev.ento.43.1.243 Li, J., W. J. Bu, and Q. Y. Zhang. 2003. A new species of gall midge (Diptera: Cecidomyiidae) attacking mango leaves from China. Acta Zootax. Sin. 28:148– 151. Lin, S. F., P. R. Lin, Y. W. Ni, M. M. Yang, and H. H. Hao. 2018. Gall development, structure, and prefer-.

(6) 152. 台灣農業研究 第 69 卷 第 2 期. ence position of the invasive cecidomyiid Procontarinia robusta Li, Bu & Zhang (Diptera: Cecidomyiidae). Formosan Entomol. 38:84–91. (in Chinese with English abstract) doi:10.6662/TESFE.2018009 Lin, S. F., S. S. Wang, A. S. Lee, M. M. Yang, and H. H. Hao. 2019. Parasitic behavior of a potentially natural enemy, Aprostocetus sp. (Hymenoptera: Eulophidae), on mango pest cecidomyiid Procontarinia robusta (Diptera: Cecidomyiidae). J. Taiwan Agric. Res. 68:246–253. (in Chinese with English abstract) doi:10.6156/JTAR.201909_68(3).0006 Muhammad, W., N. Iqbal, S. Saeed, M. Javed, and K. M. Khalid. 2013. Monitoring and varietal preference of mango midge, Procontarinia mangicola (Diptera: Cecidomyiidae). Pakistan J. Zool. 45:1273–1278. Paine, T. D., A. L. Joyce, J. G. Millar, and L. M. Hanks. 2004. Effect of variation in host size on sex ratio, size, and survival of Syngaster lepidus, a parasitoid of Eucalyptus longhorned beetles (Phoracantha spp.): II. Biol. Control 30:374–381. doi:10.1016/ j.biocontrol.2004.01.013 Pedigo, L. P., S. H. Hutchins, and L. G. Higley. 1986. Economic injury levels in theory and practice. Annu. Rev. Entomol. 31:341–368. doi:10.1146/annurev.en.31.010186.002013 Pedigo, L. P. and L. G. Higley. 1996. Introduction to pest management and thresholds, p.3–8. in: Economic Thresholds for Integrated Pest Management (Higley, L. G. and L. P. Pedigo, eds.) University of Nebraska Press, Lincoln, NE. 327 pp. Shih, H. T., H. H. Hao, Y. C. Chiu, F. C. Lin, and M. M.. Yang. 2013. A revised and annotated checklist of insects and mites of mangos from Taiwan. Formosan Entomol. 33:27–51. doi:10.6661/TESFE.2013003 van der Kooi, C. J., C. Matthey-Doret, and T. Schwander. 2017. Evolution and comparative ecology of parthenogenesis in haplodiploid arthropods. Evol. Lett. 1:304–316. doi:10.1002/evl3.30 Wang, X. Y., Z. Q. Yang, H. Wu, and J. R. Gould. 2008. Effects of host size on the sex ratio, clutch size, and size of adult Spathius agrili, an ectoparasitoid of emerald ash borer. Biol. Control 44:7–12. doi:10.1016/j.biocontrol.2007.10.011 Yang, E. C. and Y. S. Hung. 2001. Color attraction to insects- The fundamental and application. p.66–77. in: Proceedings of the Symposium on the Progress of Taiwan Entomological Research at the Threshold of 21st Century. December 15, 2001. Taichung, Taiwan. National Museum of Natural Science, Taichung. (in Chinese with English abstract) Yukawa, J. and O. Rohfrisch. 2005. Biology and ecology of gall-inducing cecidomyiidae (Diptera). p.274– 304. in: Biology, Ecology, and Evolution of Gall-Inducing Arthropods. (Ramna, A., C. W. Schaefer, and T. M. Withers, eds.) Science Publishers, Enfield, NH. 817 pp. Zeng, C., Y. L. Li, R. R. Xiao, L. X. Huang, Y. D. Robleh, A. A. Bourhan, and Y. Peng. 2014. Preliminary study on Procontarinia robusta, one kind of pest of mango tree, in Djibouti. J. Hubei Univ. (Natural Science) 36:303–306. (in Chinese with English abstract).

(7) 檬果壯鋏普癭蚋之天敵寄生. 153. Parasitic Strategy and Circadian Rhythm of Aprostocetus sp. (Hymenoptera: Eulophidae), a Natural Enemy of Mango Pest Procontarinia robusta (Diptera: Cecidomyiidae) Sheng-Feng Lin1, Yi-Syuan Lee2, Chia-Lin Liu2, Man-Miao Yang3, and Hsiou-Hua Hao4,*. Abstract Lin, S. F., Y. S. Lee, C. L. Liu, M. M. Yang, and H. H. Hao. 2020. Parasitic strategy and circadian rhythm of Aprostocetus sp. (Hymenoptera: Eulophidae), a natural enemy of mango pest Procontarinia robusta (Diptera: Cecidomyiidae). J. Taiwan Agric. Res. 69(2):147–153.. Biological control is considered as a high specific and low contaminated way to control pests, especially for those preform cryptic symptom or concealed feeding habits, such as borers and gall inducers. In the present study, ovipositional strategy, release experiment, colored sticky-traps and circadian rhythm of parasitic Aprostocetus species are studied to evaluate the effectiveness of biocontrol on mango pest cecidomyiid Procontarinia robusta Li, Bu & Zhang. Our results show that sex ratio (female/male) of Aprostocetus sp. is 0.72, arrhenotoky is one of reproductive mode of Aprostocetus sp., and parasitism could be increased via enemy releasing. It indicated that Aprostocetus sp. may be considered as a good biocontrol agent. The attractiveness of Aprostocetus sp. on yellow sticky paper was higher than on others. However, the attractiveness of Aprostocetus sp. on light green sticky paper was the highest with black spot that mimic the cecidomyiids gall. Results also showed that the attractiveness of Aprostocetus sp. was affected not only by color but also by existence of gall. In circadian rhythm survey, attraction number of Aprostocetus sp. was not significantly different between time in 10:00–12:00 and 12:00–14:00. Nevertheless, attraction numbers of Aprostocetus sp. in these two periods were significantly higher than other three periods, 8:00–10:00, 14:00–16:00 and 16:00–18:00. Based on the results, the major parasitic period of Aprostocetus sp. was in 10:00–14:00 every day. Accordingly, it is recommended to avoid spraying pesticide during this period. As such, the conflict between chemical control and biological control could be substantially reduced. Key words: Mangifera indica L., Monitoring, Sticky traps, Natural enemy, Taiwan.. Received: October 4, 2019; Accepted: December 24, 2019. * Corresponding author, e-mail: [email protected] 1 Ph. D. Student, Department of Entomology, National Chung Hsing University, Taichung City, Taiwan, ROC. 2 Students, Kaohsiung Municipal Minghua Junior High School, Kaohsiung City, Taiwan, ROC. 3 Professor, Department of Entomology, National Chung Hsing University, Taichung City, Taiwan, ROC. 4 Assistant Research Fellow, Department of Plant Protection, Fengshan Tropical Horticultural Experimental Branch, Taiwan Agricultural Research Institute, Kaohsiung City, Taiwan, ROC..

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