影響形態、行為特徵以及生殖成功率之內分泌機制

內分泌系統為調控動物形態特徵、行為表現以及生殖成功率之重要的生理機 制之一（Moore & Hopkins 2009）。其中，由下視丘－腦下垂體－性腺軸線

（hypothalamus-pituitary-gonad axis，HPG axis）分泌的性賀爾蒙（如雄性激素、

雌性激素）在脊椎動物的生殖上扮演了重要的角色，此類賀爾蒙會促進動物第二 性徵的發育（Borg 1994；Hews & Moore 1995）、刺激精卵生成（Moyes & Schulte 2007）、並且影響動物在交配前後的行為表現（Borg 1994；Munakata & Kobayashi 2010）。除了性賀爾蒙，脊椎動物在壓迫環境下的壓力反應則由下視丘－腦下垂 體－腎上腺軸腺（hypothalamus-pituitary-adrenal axis，HPA axis）所調控，其分 泌的壓力激素（如醣皮質素）會抑制胰島素的作用並且促進血糖濃度上升以維持 動物在能量上的恆定，但是於此同時，壓力激素可能影響到動物的活動能力

（Moyes & Schulte 2007），進而影響動物的生殖行為與生殖成功率（Wingfield et al. 1998；McEwen 2000；Moore & Jessop 2003；Wingfield & Sapolsky 2003）。以

下我針對前人的研究作個總整理，分別舉例並說明雄性激素、雌性激素以及醣皮 質素與動物形態、行為特徵間的關聯，並綜合探討這三類賀爾蒙對動物生殖成功 率可能之影響：

一、雄性激素與形態、行為特徵之相關性

睪固酮（testosterone）為普遍存在於四足類脊椎動物體內的雄性激素，而由 睪固酮轉化而成的睪丸硬甾酮（11-ketotestosterone）則為硬骨魚類主要的雄性激 素（Borg 1994；Geraudie et al. 2010），一般認為其對硬骨魚類有比較大的影響力

（Kazeto et al. 2011）。雄性激素可能影響雄性與生殖成功率有關的特徵表現

（Wingfield 1994，2005；Moore & Hopkins 2009），通常雄性激素分泌量越高的 個體有越明顯的第二性徵（McGraw et al. 2006）。例如，先前研究發現，睪固酮 分泌量越高的雄性紅松雞（Lagopus lagopus scoticus）有較大且較鮮豔的紅色頭 冠，而以注射的方式外加睪固酮也會促使雄雞的頭冠轉趨鮮豔（Mougeot et al.

2007）。此外，雄性激素也通常與雄性的攻擊性呈正相關（Mehta & Josephs 2010）。例如，在加州鼠（Peromyscus californicus）的研究顯示，接受睪固酮注 射後的雄鼠會較快攻擊對手（Trainor et al. 2004）。而雄性黑眼燈草雀（Junco hyemalis）因為被施打促性線釋放激素（gonadotropin-releasing hormone，GnRH）

而分泌睪固酮時，睪固酮分泌量越高的雄雀有越高的攻擊性（對入侵者的聲音表 現出越高頻率的領域行為；McGlothlin et al. 2007）。但是，雄性激素與雄性親代 照顧行為間的相關性則較不明確（Ketterson et al. 1992；Moore & Hopkins 2009）。

例如，雄性黑眼燈草雀（Junco hyemalis）的睪固酮分泌量越高，其回巢餵食子 代的頻率越低（McGlothlin et al. 2007）。然而在硬骨魚類中，雄性激素對雄性親 代照顧行為的影響可能有促進的作用（大於抑制的作用；Ros et al. 2003；

Desjardins et al. 2008 ）。 例 如 ， 在 以 合 作 生 殖 方 式 育 幼 的 慈 鯛 科 魚 類

（Neolamprologus pulcher）中，較為優勢且有較高程度親代照顧表現之雄性的睪

固酮與睪丸硬甾酮皆顯著較高（Desjardins et al. 2008）。

雌性動物同樣會分泌雄性激素，但其分泌量通常低於雄性（Borg 1994）。先 前的研究顯示，雄性激素對雌性的形態特徵並無明顯的影響（Munakata &

Kobayashi 2010），但雄性激素與雌性攻擊性以及親代照顧行為間通常呈正相關

（Ketterson et al. 2005；Møller et al. 2005；Desjardins et al. 2008）。例如，雌性黑 眼燈草雀（Junco hyemalis）在接受睪固酮注射後，對入侵其領域的陌生個體會 展現較高頻率的攻擊行為（Zysling et al. 2006）。而睪固酮分泌量較高的雌性慈鯛 科魚類（Neolamprologus pulcher）也有較高程度的親代照顧表現（Desjardins et al.

2008）。

二、雌性激素與形態、行為特徵之相關性

雌二醇（17ß-estradiol）為雄性與雌性動物體內主要的雌性激素，為睪固酮 經過芳香烴酶（aromatase）催化而生成的賀爾蒙（Moyes & Schulte 2007）。目前 尚無研究探討雌性動物體內的雌性激素分泌量與形態特徵間之相關性，但有不少 魚類與兩生類的研究顯示，外加在水體環境中的雌性激素可以促使個體表現出雌 性的第二性徵。例如，於非洲樹蛙（Hyperolius argus）蝌蚪所生存的水體環境中 施加雌二醇後，這些個體無論是變態（metamorphosis）成雄蛙或雌蛙皆會表現 出雌性的第二性徵（紅棕色帶有白斑的體色；Hayes & Menendez 1999）。而雄性 動物體內的雌性激素與第二性徵表現則通常不呈現任何相關性（如寶石姬地鳩 Geopelia cuneata，Casagrande et al. 2011）。但在行為特徵方面，雌二醇與個體的 攻擊性可能有正向關係。例如，在麻雀（Melospiza melodia morphna）的研究發 現，當雄雀體內的雌二醇生成途徑被芳香烴酶抑制物（aromatase inhibitor）抑制 後，其對入侵者的攻擊頻率顯著低於沒被經過抑制處理的組別（控制組）低，而 經過抑制處理後再注射雌二醇之雄雀的攻擊行為頻率則與控制組無顯著差異

（Soma et al. 2000）。此外，先前研究還發現雌性激素會影響雌性的生殖行為，

尤其是影響雌性對雄性表現出的懇求行為（solicitation behavior，可引起雄性表 現騎乘、交配等反應之行為）以及雌性對雄性求偶表現出之接受行為（receptive behavior；Erskine 1989；Ramsey et al. 2011）。然而，目前還沒有研究探討雌性激 素與動物親代照顧行為間的關聯性。

三、醣皮質素與形態、行為特徵之相關性

醣皮質素可分為存在於兩生類、爬蟲類、鳥類與嚙齒類動物體內的皮質酮

（corticosterone），以及主要存在於硬骨魚類與靈長類體內的皮質醇（cortisol）

（Wendelaar Bonga et al. 1994；O’Connor et al. 2011）。當動物處在較壓迫的環境 時會分泌較多的醣皮質素，因此過去認為醣皮質素的分泌為動物表現出的壓力反 應（Bonier et al. 2009），近年來則發現醣皮質素在動物的行為表現上扮演著重要 的角色（Moore & Hopkins 2009）。

先前研究發現，醣皮質素與動物攻擊性的相關性在長期與短期的賀爾蒙處理 下呈現相反的效應：短期醣皮質素處理會促進動物的攻擊性，長期醣皮質素處理 則會降低動物的攻擊性。例如，雄性小鼠在接受皮質酮注射的10 分鐘後，其對 入侵者的攻擊頻率顯著高於注射前的攻擊頻率（Haller et al. 1997）。雄性彩虹鱒

（Oncorhynchus mykiss）在接受短期（1 小時）的皮質醇處理後，其對入侵者展 現出的攻擊頻率與未接受處理（控制組）之雄魚無異，但接受長期（48 小時）

皮質醇處理的雄魚其攻擊頻率顯著低於控制組（Øverli et al. 2002）。此外，醣皮 質素與個體的親代照顧表現通常呈負相關。例如，在人為施加壓力的情況下，雌、

雄家麻雀（Passer domesticus）皆會分泌較多的皮質酮，而皮質酮分泌量越高的 個體會表現出越低程度的育幼行為（回巢餵食雛鳥的頻率越低；Ouyang et al.

2011）。雄性小嘴鱸（Micropterus dolomieu）在接受皮質醇的注射後則有顯著較 高的棄巢比例（Dey et al. 2010）。另外，有學者對這種醣皮質素與親代照顧表現 間的負相關性提出不同的因果關係論點，認為動物表現親代照顧行為極為耗費能

量且會讓自己處在壓迫的狀態，因此表現較高程度親代照顧行為的個體會分泌較 多的醣皮質素（O’Connor et al. 2011；Tubert et al. 2012）。

四、雄性激素、雌性激素、醣皮質素與生殖成功率之相關性

前人的研究顯示，雄性激素可以促進雄性的精子生成（spermatogenesis）與 精子成熟（Borg 1994；Moore & Hopkins 2009；Kazeto et al. 2011），並且在雄性 性成熟以及第二性徵的發育過程中扮演著重要的角色（Borg 1994；Kazeto et al.

2011），因此雄性激素通常直接與雄性的生殖成功率呈正相關（Ketterson et al.

1992）。而雄性激素也可能與雌性的生殖成功率呈正相關。例如，在短鰭鰻

（Anguilla australis）的研究發現，睪丸硬甾酮可以促進雌鰻的卵巢發育以及卵 黃生成前期（previtellogenin）卵母細胞（oocyte）的發育（Rohr et al. 2001；Katezo et al. 2011），顯示睪丸硬甾酮可能可以直接促進雌性的生殖成功率。此外，將雌 鰷魚（Pimephales promelas）血漿中的睪固酮進行不同程度的抑制後，睪固酮越 高的雌魚每天的產卵量越高（Ankley et al. 2008）。

在雌性激素方面，雌性激素可能直接與雌性的生殖成功率呈正相關。例如，

雌二醇可以刺激雌性短鰭鰻（Anguilla australis）卵黃生成素（vitellogenin）的表 現，進而促進卵母細胞的發育（Rohr et al. 2001；Kazeto et al. 2011）。而將雌鰷 魚（Pimephales promelas）血漿中的雌二醇進行不同程度的抑制後，雌二醇越高 的雌魚每天有越高的產卵量（Ankley et al. 2008）。然而，目前還沒有足夠的研究 可以證實雄性的雌性激素與其生殖成功率直接相關，但由於雌性激素可能與雄性 的攻擊性有關（參考第一章之第三節之「二、雌性激素與形態、行為特徵之相關 性」），因此雌性激素可能藉由影響雄性特徵而進一步影響到生殖成功率。

動物在壓力狀態下可能為了維持生存而抑制生殖行為（Husak & Moore 2008；Bonier et al. 2009；Moore & Hopkins 2009；O’Connor et al. 2011），因此醣 皮質素可能與動物的生殖成功率呈負相關。例如，家麻雀（Passer domesticus）

的研究顯示，雌雀在親代照顧階段前的皮質酮分泌量越高，其繁殖季最終的離巢 雛鳥數量越低（Ouyang et al. 2011）。然而，Bonier et al.（2009）在綜合了許多的 研究結果後發現，醣皮質素與動物生殖成功率間的相關性容易受到生殖階段以及 當下環境壓力的影響，因此在不同物種間沒有呈現一致性。