敗者效應可能的荷爾蒙機制

造成敗者效應的生理機制為何目前並不明確（Oliveira, Silva and Canário, 2009）。但是已有許多研究指出，打鬥行為與勝負結果會影 響個體的神經內分泌系統（neuroendocrine system），而這些神經內分

泌的改變也可能影響個體之後的打鬥和勝負，兩者之間存在著複雜的 交互關係（Leshner, 1983）。因此，敗者效應可能部份經由神經內分 泌系統的調控而改變個體的打鬥行為。在眾多可能與打鬥行為相關的 神經內分泌機制中，最早開始且被廣為研究的是類固醇荷爾蒙：壓力 荷爾蒙糖皮質素（glucocorticoids, GC）與性荷爾蒙雄性素（androgen）

（Summers et al., 2005; Soma, 2006）。

一、 打鬥行為與糖皮質素的交互關係

（一）打鬥落敗後的糖皮質素反應

參與打鬥對個體而言是一種社會壓力源（social stressor），會引發 個體短期但強烈的壓力反應（Miczek et al., 2002）。在脊椎動物中，

壓力反應主要由神經內分泌系統調控。當個體遭遇壓力時，體內最初 的重要反應之一是下視丘－腦垂體－腎上腺體徑（hypothalamic–

（hypothalamic–pituitary–interrenal axis, HPI axis；魚類）的活化，促 使腎上腺皮質（adrenal cortex）或間腎腺（interrenal gland；魚類）分 泌糖皮質素，抑制胰島素（insulin）的功能，減緩葡萄糖的吸收及肝 醣的生成，提高血糖濃度（Genuth, 1993），以利個體應付壓力（McEwen, 2000）。在爬蟲類、鳥類及嚙齒類中，主要的糖皮質素為皮質固酮

（corticosterone），而魚類及靈長類則是皮質醇（cortisol）（Wendelaar Bonga, Balm and Lamers, 1995）。已有許多研究證實，當個體面對可

能的競爭對手，或是進行打鬥時，血液中糖皮質素的濃度會快速且顯 著的提升（Haller, Barna and Baranyi, 1995; Yang and Wilczynski, 2003）。另外，打鬥的強度也是影響個體糖皮質素分泌量的重要因子。

囚犯慈鯛（convict cichlid, Archocentrus nigrofasciatus）的研究顯示，

激烈的打鬥會使個體糖皮質素分泌量顯著地上升（Earley et al., 2006）。

許多研究發現，不論是獲勝者或落敗者，其血液中的糖皮質素濃 度均有顯著上升的現象（Øverli, Harris and Winberg, 1999; Summers et al., 2003; Earley et al., 2006）。然而，落敗個體的糖皮質素上升幅度更 為顯著，而且持續時間較久（Yodyingyuad et al., 1985; Blanchard et al., 1993; Winberg and Lepage, 1998; Øverli, Harris and Winberg, 1999;

Blanchard, McKittrick and Blanchard, 2001）。此現象可能是由於落敗者

承受的壓力較大所導致（Neat, Taylor and Huntingford, 1998）。例如，

虹鱒（Rainbow trout, Oncorhynchus mykiss）的打鬥行為研究顯示，在 競爭對手分出勝負並持續互動5 分鐘後，不論是獲勝者或落敗者，其 血液中的皮質醇濃度均顯著高於沒有參與打鬥的控制組個體。然而，

持續互動3 小時後，獲勝者皮質醇濃度已下降，並與控制組個體之間 沒有顯著差異，但是落敗者的皮質醇濃度仍然顯著地高於獲勝者與控 制組個體，這樣的差異可以維持到 24 小時後（Øverli, Harris and Winberg, 1999），而且，落敗者血液中皮質醇濃度與受到攻擊的次數 呈現正相關（Winberg and Lepage, 1998）。

（二）糖皮質素的提升與攻擊行為的改變

短暫提升糖皮質素分泌量能使個體轉移能量以因應即將而來的 挑戰（McEwen, 2000）。另外，在一些嚙齒類的研究中發現，外加的 糖皮質素會快速地提升個體的攻擊性。例如，在黃金倉鼠（golden hamster, Mesocricetus auratus）的下視丘直接施打皮質固酮會促進其 攻擊性（Hayden–Hixson and Ferris, 1991）。而外加之糖皮質素會間接 活化威斯達大鼠（Wistar rats）下視丘中控制攻擊行為的區域，使得 室 旁 核 （paraventricular nucleus）分泌促腎上腺皮質素釋放因子

（hypothalamic corticotrophin–releasing factor; CRF），進而活化下視丘

－腦垂體－腎上腺體徑，使腎上腺再釋出糖皮質素；顯示短暫上升之 糖 皮 質 素 與 下 視 丘 控 制 攻 擊 的 機 制 之 間 有 快 速 的 正 回 饋 作 用

（positive feedback）（Kruk et al., 2004）。

與短暫之作用不同，若個體長時間維持高濃度的糖皮質素，則攻 擊行為會受到抑制（DeNardo and Licht, 1993; Gregory and Wood, 1999;

Øverli, Kotzian and Winberg, 2002; Summers et al., 2005）。DiBattista 等 人（2005）利用虹鱒進行研究，將皮質醇溶解於椰子油（coconut oil），

並注射至一處理組個體之腹膜腔（intraperitoneal cavity）內。由於椰

子油在攝氏 25 度以下會凝固，因此魚體腹膜腔中的椰子油會凝固形 成椰子油丸（coconut oil pellet），而內含的皮質醇會持續且緩慢地釋

放至個體體內，使血液中循環的皮質醇濃度提升一段時間。第二個處 理組則同時給予皮質醇與糖皮質素受器（glucocorticoid receptor, GR）

拮抗物（antagonist）。第三組為控制組，不給予個體任何處理。若讓 不同的處理組個體與控制組個體打鬥，則發現注射皮質醇個體的落敗 機率顯著高於沒有注射皮質醇之控制組個體；而同時被給予皮質醇與 糖皮質素受器拮抗物個體的落敗機率和控制組沒有顯著差異。這些結 果顯示血液中皮質醇會使個體的勝率降低。

長期提升的糖皮質素可能經由幾個路徑抑制攻擊行為。糖皮質素 基礎值濃度的提升，可造成短期的糖皮質素反應減弱，使個體因應壓

力的效率不彰，此現象可能是經由下視丘－腦下垂體－腎上腺體徑的 負回饋機制所造成（Creel, 2001）。再者，糖皮質素會抑制睪固酮的 分泌，也可能因此減少個體之攻擊行為（DeNardo and Licht, 1993）。

二、打鬥行為與雄性素的交互關係

（一） 敗者的雄性素分泌量

根據「挑戰假說」（challenge hypothesis; Wingfield et al., 1990）的 論述，打鬥行為與雄性素的關係十分密切；個體在建立領域及位階 時，雄性間的競爭會刺激雄性素的分泌。攻擊行為可能藉由直接影響 性腺釋素神經元（GnRH neurons），活化下視丘－腦下垂體－性腺體

徑（hypothalamic–pituitary–gonad, HPG axis），來刺激雄性素分泌

（Francis, Soma and Fernald, 1993）。

在脊椎動物中，雄性素主要由性腺分泌，而腎上腺皮質也會分泌 少量的雄性素；魚類的雄性素主要是睪固酮（testosterone）及睪丸硬

甾酮（11–ketotestosterone, 11–KT）（Borg, 1994; Vermeulen et al., 1994）。一些研究顯示，在打鬥中挫敗的個體，其雄性素分泌量會顯 著下降。例如，在黃金倉鼠（golden hamsters, Mesocricetus auratus）

的研究中，強制使實驗個體獲得多次輸的經驗後，個體血液中的睪固

克口孵魚（Mozambique tilapia, Oreochromis mossambicus）的研究則

發現，落敗者血液中的睪固酮、睪丸硬甾酮濃度雖然顯著較獲勝者 低，卻仍然較沒有參與打鬥的控制組個體高（Oliveira, Almada and Canario, 1996）。

敗者雄性素分泌量較低的原因之一可能和其承受的壓力相關。長 期的壓力會使血液中睪固酮的濃度下降，並且抑制在睪丸中的類固醇 生成作用（Knol, 1991）。壓力荷爾蒙在這些過程中扮演重要的角色；

例如糖皮質素與促腎上腺皮質素可能直接抑制睪丸分泌雄性素。另 外，糖皮質素會造成睪丸間質細胞（Leydig cells）以及性腺細胞的凋 亡（apoptosis）（Gao et al., 2002; Jara, Carballada and Esponda, 2004;

Hardy et al., 2005）。還有研究指出，在受到壓力的過程中，睪丸中血

液循環會較差（Kamiya et al., 2003; Kraut, Barbiro–Michaely and Mayevsky, 2004）。上述各因素直接或間接地造成血液中雄性素濃度降 低（詳見綜論Chichinadze and Chichinadze, 2008）。

（二） 抑制雄性素會降低攻擊行為

雄性素對於攻擊行為有非常重要的影響，影響的程度因性別、季 節、物種等因素而有所不同（Wingfield et al., 1990; Wingfield, 1994;

Wingfield, 2005）。許多抑制雄性素的實驗顯示，在生殖季時，切除雄

性個體的睪丸後，其攻擊性會降低（Francis et al., 1992; DeNardo and Licht, 1993），但是若又施打雄性素，其攻擊性則會回復（Francis et al., 1992）。另外，給予個體雄性素受器（androgen receptor, AR）的拮抗 物會抑制雄性素對攻擊行為造成的影響。例如，被給予雄性素受器拮 抗物的綠變色蜥個體，其攻擊性與保有高價值領域的機率皆低於控制 組個體（Tokarz, 1987; Tokarz, 1995）。

在許多物種中，打鬥落敗者的糖皮質素與雄性素分泌量皆有顯著 的變化，而這兩種荷爾蒙又與打鬥行為有密切的關係。因此，糖皮質 素與雄性素可能為敗者效應之生理機制的一部份：當個體落敗後，其 下視丘－腦垂體－腎上腺／間腎體徑的活性增加，造成血液中糖皮質 素濃度提高，雄性素的分泌則被抑制，使得個體的攻擊性下降。由於 這樣的變化可能維持一段時間，導致個體在落敗後再次遇到競爭對手 時會表現出被動、屈服的行為，且獲勝機率降低。