四黃斑蛾群聚現象與擬寄生性天敵寄生率之關係

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(1)國立臺灣師範大學理學院生命科學系碩士論文 Department of Life Science College of Science. National Taiwan Normal University Master Thesis. 四黃斑蛾群聚現象與擬寄生性天敵寄生率之關係 The relationship between the aggregation of Artona flavipuncta and the parasitism of parasitoid natural enemies. 陳歆芸 CHEN, Shin-Yun 指導教授：徐堉峰博士 Advisor: HSU, Yu-Feng, Ph.D. 中華民國 109 年 8 月 August 2020.

(2) 致謝此篇論文能夠完成首先要感謝養育我的父母，感謝他們一直以來的支持與陪伴，讓我這二十五年來能快樂地成長、念書與研究，不必為生計煩憂。接著要感謝指導教授徐堉峰老師耐心的指導，教會我如何思考跟解決問題，解答許多疑惑，也在研究上給我很大的彈性跟自由；感謝楊平世老師及李佩珍口試時指出許多論文內的問題並給我許多有幫助的建議與改進方式；感謝李佩珍老師與郭奇芊老師不厭其煩地指導我在數據分析上的難題。感謝黃智偉學長不論是在採集樣本上還是在寫論文時提供了許多寶貴的意見；感謝林文傑學長、張宸睿學長、沈宗諭學弟、葉俊延學弟、林栩茵、黃靜華、林亞緹、王人焌及洪翊瑄在我人生低潮時聽我訴苦，陪伴我度過悲傷與艱難。再次感謝所有研究室的同仁，徐堉峰老師、王立豪學長、林育綺學姊、林容諄學姊、梁家源學長、林文傑學長、張宸睿學長、許育銘學長、黃黎學長、沈宗諭學弟、葉俊延學弟及陳光耀學弟，感謝大家時常協助我與幫我採樣，也感謝這幾年來的支持、鼓勵、建議與陪伴，期望大家都能身體康健、平安快樂以及研究順利。. I.

(3) 摘要許多天敵的活動會受到獵物豐富度的影響，擬寄生性昆蟲之寄生率亦會隨寄主的豐富度增加或減少，此密度依變的現象被認為是生物防治成功的重要因素。本研究以稀有種四黃斑蛾 Artona flavipuncta Hampson,1900 為研究物種，其稀有性可能來自於高寄生性天敵壓力。將野外調查之族群以人工飼養，發現其擬寄生性天敵有膜翅目姬蜂科 Ichneumonidae 2 種（以 Hyposoter distriangulum Chen, Huang & Hsu 2017 較為常見）、繭蜂科 Braconidae 2 種及小蜂總科 Chalcidoidea 4 種，雙翅目寄生蠅科 Tachinidae 2 種，總寄生率為 55.03 ± 8.4 %，因此只靠擬寄生性天敵無法解釋其稀有性，可能還受其他因素影響。分析結果顯示，總寄生率、繭蜂與姬蜂寄生率不受群體數量與寄主植物種類影響，而不同寄主植物之寄生蠅寄生率有明顯差異。此外，當寄主幼蟲群體數量越多，單隻寄主鑽出的繭蜂數量越少，性別偏向為 mail-biased 的機率越高。. 關鍵詞：內寄生、共育寄生、區塊分布. II.

(4) Abstracts The activities of many natural enemies are affected by the richness of the prey. The population size of parasitoid insects also increase or decrease depending on the richness of their host. This density-dependent phenomenon is considered to be an important factor for successful biological control. Artona flavipuncta Hampson, 1900, is considered a rare moth, and, the rarity may be due to the pressure of high level of parasitism. The samples of the larvae of this moth were taken from the field and reared indoor. The parasitoid natural enemies of Artona flavipuncta largely belong to Hymenoptera and Diptera. There are two species of Ichneumonidae (Hyposoter distriangulum Chen, Huang & Hsu 2017 is more common), two species of Braconidae and four species of Chalcidoidea in Hymenoptera, and two species of Tachinidae in Diptera. The total parasitism rate is 55.03 ± 8.4 %. The rarity may not come from the parasitoid natural enemy alone, and it should be affected by another reason. The analysis results showed that all of the parasitism rate was not affected by the number of larvae and the host plants except the parasitism rate of flies on different host plants. When the number of larvae was larger, the cocoons from a single host was less and the probability of mail-biased was higher.. Key words：endoparasitoid, koinobiont, patchiness. III.

(5) 目錄一、文獻探討..…………………………………………………………1 二、研究目標..…………………………………………………………7 三、研究材料與方法..…………………………………………………7 四、結果…………………………………………………………..……9 五、討論………………………………………………………………15 六、結論………………………………………………………………20 七、文獻參考…………………………………………………………22 圖………………………………………………………………………..26 表………………………………………………………………………..37. IV.

(6) 一、文獻探討 I. 擬寄生作用（Parasitoidism）族群中的生物彼此間透過競爭、捕食、互利共生及片利共生等交互作用互相連結，其中捕食（predation）常使人聯想至獅子獵食斑馬等獵物，但在生態學上，該詞的廣義定義包括典型捕食（classic predation）、草食性（herbivory）、寄生（parasitism）及擬寄生（parasitoidism）（Hedrick, 1984）。擬寄生與寄生主要區別在於：（1）擬寄生僅發生在寄生蟲幼蟲階段，期間不轉移寄主（host），成蟲為自營生活；（2）擬寄生蟲與寄主個體大小並不如寄生蟲與寄主個體大小懸殊，有的種類甚至比寄主大；（3）寄主為節肢動物；（4）寄主資源消耗完後，會殺死寄主，最後羽化成蟲，因此擬寄生亦稱為 protelean parasites（Askew, 1971; Vinson 1985）。由於擬寄生蟲能殺死寄主且通常具專一性，因此常應用在生物防治（biological control）。 Reuter (1913) 首此使用擬寄生一詞來描述幼蟲階段利用其他節肢動物（通常為昆蟲）身體組織並最終殺死寄主的昆蟲。雌性擬寄生成蟲會將卵產在寄主體內、體表或寄主附近，依單一寄主產卵量分成獨居型（solitary）及群居型（gregarious），一寄主產下一卵為獨居型，群居型則產多卵（Lanham, 1964; Gullan & Cranston, 1.

(7) 2014），待卵孵化後，幼蟲以寄主組織為食。在寄主體內發育者稱為內寄生（endoparasitoid），期間會以化學物質控制寄主行為及生理，化蛹時或鑽出寄主體外化蛹或在寄主硬化體壁內化蛹，羽化時咬出羽化孔並鑽出（Libersat et al., 2009）；依附於寄主體外發育者稱為外寄生（ectoparasitoid），對寄主生理行為調控較少（Lanham, 1964）。依照幼蟲發育策略，可分為共育寄生（koinobiont）及非共育寄生（idiobiont），前者幼蟲與寄主共同發育，即寄主被寄生後仍會進食與發育，通常寄主處於生活史早期（例：早齡幼蟲），成蟲產卵量較多且壽命較短；後者會釋放毒素使寄主無法繼續發育與活動，通常寄主處於生活史晚期（例：終齡幼蟲或蛹），成蟲產卵量較少且壽命較長（Jervis et al., 2008）。上述特性早年常被分別討論，近年研究則結合不同的生物學特性，多數外寄生為非共育寄生，避免寄主透過蛻皮和移動移除擬寄生蟲，多數內寄生則為共育寄生，優點為持續獲得養分與避免被捕食（Jervis et al., 2001; Jervis et al., 2008; Gullan & Cranston, 2014）。寄生關係只涉及寄主和寄生蟲兩種物種時，稱為初級寄生（primary parasite / parasitoid），當初級寄生蟲被另一種寄生蟲寄生，後者稱為次級寄生（secondary parasite / parasitoid），該現象稱為重寄生（hyperparasitism / hyperparasitoid），有些種類為兼性，有些則具專一性，前者視情況可能是初級擬寄生 2.

(8) 或是重寄生，後者則一定是重寄生，且由於其兼性，超過兩層的寄生關係亦可能發生，甚至可達五層（Askew, 1961）。兩種以上寄生蟲攻擊相同寄主而不互相寄生，稱為多寄生（multiparasitism），可能共存亦可能互相競爭而導致其他寄生蟲死亡。同一寄主被同種寄生蟲重複攻擊，稱為超寄生（superparasitism），該現象往往能阻止寄主的滅絕，從而確保可寄生寄主的連續性（Flanders, 1947）。當超寄生發生在群居型寄生蟲時，不同物種有不同結果，可能僅存一隻或多隻幼蟲存活；獨居型寄生蟲則會互相競爭，直到剩下一隻幼蟲（Fisher, 1961; Gullan & Cranston, 2014）。擬寄生性昆蟲至少佔已知昆蟲物種的14%，膜翅目（Hymenoptera）數量與生物多樣性最高，其次為雙翅目（Diptera），鞘翅目（Coleoptera）、脈翅目（Neuroptera）、鱗翅目（Lepidoptera）、捻翅目（Strepsiptera）及毛翅目（Trichoptera）等亦有獨立演化的紀錄，寄主種類幾乎涵蓋所有目的昆蟲（Lanham, 1964; Foottit & Adler, 2009; Gullan & Cranston, 2014）。. II. 擬寄生昆蟲與寄主的動態關係在族群中，動物會傾向進行能產生較多子代並在子代中遺傳的行為，例如：捕食者的捕獵方式會傾向最大化獵物的攝取量，因此 3.

(9) 許多天敵的活動會受到獵物豐富度的影響（Solomon, 1949; Holling, 1961）。密度依變（density dependent）的概念最早是由 Howard & Fiske （1911）整合 Lymantria dispar 及 Euproctis chrysorrhoea 兩種毒蛾分布與其寄生蜂相關研究時，發現即使是同種類寄生蜂，在不同時空下豐度、數量與空間分布差異，遂提出寄生蟲可能是控制昆蟲數量的主要因素。Thompson（1928）描述寄生蟲和幼蟲族群兩者是成比例性的（proportional）。Smith（1935）將影響族群死亡率的因子分為非密度依變與密度依變（density independent / dependent），前者的影響與族群密度無相關性，包括過冷、過熱及非傳染性疾病…等，後者造成的影響隨族群密度增加而增加，包括傳染性疾病、食物供應、掠食者及寄生蟲等。密度依賴最明顯的天敵和致病體為主要或完全依賴寄主或獵物的生物，隨著密度的增加而趨向影響更大比例的寄主或獵物，增加的比例甚至能夠比寄主增加的比例更大（Gause, I934; Smith, I935）。當寄生蟲傾向在寄主最多的地區聚集，可能對種群有緩衝作用，既阻止了寄主的完全滅絕，亦阻止了過度繁殖（Richards, 1940）。 Solomon（1949）將密度依賴關係分為偕同與反向（concurrent /inverse density relationships），前者行為的強度隨密度的增加而增 4.

(10) 強，隨著密度的降低而下降；後者則隨密度的增加而下降，且隨著密度的降低而增強。Gauld & Bolton（1988）認為擬寄生昆蟲在與寄主經過長期的共演化，發展出許多生殖策略與生物特性，比如上述隨寄主的豐富度增加或減少其寄生率，進而達到擬寄生昆蟲族群與寄主族群間的動態平衡。相較於捕食者，大部分的擬寄生昆蟲對寄主有高度專一性，再加上密度依變的現象，兩者被認為是生物防治成功的重要因素（Smith, 1937; Weseloh, 1973; Hassell, 2000）。. III. 四黃斑蛾 Artona flavipuncta Hampson, 1900 四黃斑蛾在分類上目前置於為斑蛾科（Zygaenoidea）禾斑蛾屬（Artona），該屬幼蟲寄主植物多為禾本科（Poaceae），目前臺灣紀錄有海南禾斑蛾與四黃斑蛾二種。海南禾斑蛾 Artona hainana Butler, 1876 為低、中海拔常見之日行性小型斑蛾。成蟲展翅約 17 - 22 mm，翅黑有黃斑，單個前翅上有七枚不同大小的黃色斑塊，因此本種又稱七黃斑蛾。幼蟲體黑有毛，以禾本科多種植物為食。四黃斑蛾最早由 Hampson（1900）描述雄蟲外部形態，模式產地為印度東北阿薩姆邦 Khàsis，為低、中海拔之日行性小型斑蛾，一年多代。本種雌蟲產卵數量高且聚產於葉背（圖一 A），呈半透明白色，孵化率亦高。幼蟲會取食多種薑科（Zingiberaceae）植物 5.

(11) （Chen et al., 2017），四齡以上幼蟲具有特殊的切葉行為：從近葉基部之葉緣向內側斜向啃食葉肉與葉中肋，形成八字形食痕（圖二 A），阻斷水分運輸而導致葉片下垂與枯黃捲曲，此捲曲部分即蟲巢（shelter，圖二 B & C）。幼蟲數量多且群聚於葉背（圖一 B & C）或躲藏於狹窄空間如蟲巢及枯葉內，亦會在這些地方結繭（圖一 E）。成蟲展翅約 18 - 23 mm，翅黑有黃斑，兩前翅上四枚黃斑明顯（圖一 F），因此稱作四黃斑蛾。本種幼蟲採集及目擊紀錄不少，但相較於數量豐富的幼蟲，成蟲目擊紀錄稀少（圖三）。觀察幼蟲取食情況（圖一 C），若缺少天敵抑制數量，可能會對薑科植物造成危害，亦可能影響其他共用寄主植物的類群（張，2018）。在南亞地區，由於幼蟲大量啃食香料植物 Nicolaia speciosa，而將其視為害蟲（Wibawa, 2019）。飼養野外族群後，發現其稀有性可能來自於高寄生性天敵壓力（張，2018）。寄生性天敵之適應性受環境與生物因子影響甚大（Corbett and Rosenheim, 1996 ; Gross, 1993）。飼養幼蟲時，觀測到幼蟲除了進食，大部分的時間喜好躲藏在狹窄空間，如蟲巢或枯葉，且不論以月桃或是三奈飼養，皆會切葉作蟲巢，而月桃的植株比三奈大，使其假葉鞘有足夠的空間供幼蟲躲藏（圖一 D），野外採集時亦常發現幼蟲躲藏於此，推測可能會影響擬寄生性天敵尋找寄主幼蟲。 6.

(12) 二、研究目標 I. 四黃斑蛾擬寄生性天敵之寄生與種類概況。 II. 各類群擬寄生性天敵與幼蟲群聚現象之相互關係。 III. 不同寄主植物上的幼蟲之寄生率有無差異。. 三、研究材料與方法 I. 物種採集樣區主要採集樣區及時間為 2018 年 9 月至 2020 年 4 月於台南市東山區崁頭山與 2019 年 11 月至 2020 年 4 月於台南市楠西區梅嶺之穩定族群，另有其他補充採集地點（圖四）。以翻找寄主植物與周遭枯葉及尋找食痕與蟲巢採集幼蟲，將同一株（圖二 C）寄主植物之幼蟲視為同一群體，並紀錄數量與齡期，然目測很難細分四黃斑蛾之九個齡期，因此記錄時將齡期分為三個階段，即一齡至三齡幼蟲為第一階段、四齡至六齡幼蟲為第二階段以及七齡至九齡幼蟲為第三階段。. II. 幼蟲飼養與觀察將採集之幼蟲飼養於室內攝氏 25°C ± 1°C 恆溫環境直至成蟲羽化或擬寄生性天敵羽化。同一群體之個體飼養於同個透明壓克力盒 7.

(13) （長：寬：高 = 15：7.7：4.3 cm）或視情況分別飼養於多個透明壓克力盒，但不同群體不混養。以採集時記錄之同種寄主植物餵食，食用完畢或葉片枯黃時更換新葉片。將羽化之四黃斑蛾成蟲製成標本保存。將擬寄生性天敵成蟲存放於 70 %酒精內，或製成標本以供形態觀察與分析，並記錄寄生率與種類，以進行統計分析。. III. 數據分析以廣義線性模型（generalized linear model, GLM）分析寄主幼蟲群體數量與寄主是否會影響擬寄生性天敵總寄生率與各類群擬寄生性天敵寄生率。將單隻四黃斑蛾幼蟲鑽出的繭蜂繭數量以開根號的方式做數據轉換使數據符合常態分佈，以簡單線性迴歸（simple linear regression）分析是否受幼蟲群體數量影響。最後以邏輯迴歸模型（logistic regression）分析繭蜂性別偏向與群體數量的相關性。所有統計均以統計軟體 SPSS for window 23.0 進行統計分析。. 8.

(14) 四、結果 I. 擬寄生性天敵種類概況自 2018 年 9 月至 2020 年 4 月於台南市東山區崁頭山、台南市楠西區梅嶺及其他輔助地點採集，並整合前人採集之紀錄，共記錄四黃斑蛾之擬寄生性天敵主要為膜翅目 Hymenoptera 及雙翅目 Diptera 昆蟲，膜翅目包括姬蜂科 Ichneumonidae、繭蜂科 Braconidae 及小蜂總科 Chalcidoidea，雙翅目則有寄生蠅科 Tachinidae，共計 10 種（表一）。 (1) 姬蜂科 Ichneumonidae：目前已發現 2 種，以 Hyposoter distriangulum Chen, Huang & Hsu 2017 較為常見（圖五 A），另一種為 Charops sp.（圖五 B），兩者差異甚大，易於分辨。 Hyposoter sp. 觸角及身體整體呈黑色，三對腳皆呈黃棕色，腹部較短，大約和頭部加上胸部等長，終齡幼蟲在寄主體內化蛹（圖五 C），因此蛹殼外留有寄主的外皮，蛹期約七天（7.38 ± 0.26, n = 62），羽化率 93.84%。Charops sp. 觸角及身體整體呈黑色，前足及中足呈黃色，後足為黑黃相間，腹部細長，明顯比頭部加上胸部長，終齡幼蟲會鑽出寄主體外化蛹（圖五 D），蛹呈棕色且具有黑色花紋，目前該種只有一筆紀錄，尚無法確定其是否會穩定寄生四黃斑蛾。 9.

(15) (2) 繭蜂科 Braconidae：目前已發現 2 種，以 sp.1 較為常見（圖六 A），觸角及身體呈黑色，三對腳皆呈黃棕色，其幼蟲於寄主七齡以上時鑽出寄主體外做白色繭（圖六 C & D），飼養紀錄一個寄主最少 1 個繭，最多 35 個繭（平均 7.72 ± 0.92, n = 143），蛹期約六天（5.86 ± 0.19, n = 131），羽化率 79.28%。雌蟲產卵管明顯，易於分辨性別。扣除 1 個繭的數據（n = 4），單一寄主羽化之成蟲多為 female-biased，偶有 male-biased（圖六 E，n = 131），本研究性別偏向的劃分方式為：雄蟲數／雌蟲數，比值大於 1 時為 male-biased，小於 1 時為 femalebiased，等於 1 時為無偏向。sp.2（圖六 B）觸角及身體整體呈黑色，腹部前半部為白色，前足與中足為棕色，後足為黑棕相間，前翅末端呈透明咖啡色，目前該種只有一筆紀錄，尚無法確定其是否會穩定寄生四黃斑蛾。 (3) 小蜂總科 Chalcidoidea：目前已發現 4 種，四者皆為重寄生，且目前僅有從野外採集已寄生之四黃斑蛾幼蟲上羽化，推測其產卵時間為寄主化蛹時。sp.1（圖七 A）個體極小，體呈黑色，觸角末端黑色，底端為棕色，其寄主紀錄有 Braconidae sp.1 和 Hyposoter sp.，於一個 Braconidae sp.1 的繭羽化 3~4 隻成蟲，或一個 Hyposoter sp. 的蛹羽化數十隻。另 10.

(16) 外三者寄主紀錄皆為 Braconidae sp.1，一個寄主的繭羽化一隻成蟲。sp.2（圖七 B）體呈亮黑色，頭部比胸部大，足長，翅脈明顯，為深棕色。sp.3（圖七 C）體呈亮黑色，頭部比胸部小，足短，觸角整體為黑色，僅基部一小部分為棕色。sp.4 （圖七 D）體呈金屬綠色，頭部比胸部大，足長，翅脈和 sp.2 相比較不明顯，為淺棕色。 (4) 寄生蠅科 Tachinidae：目前已發現 2 種，以 sp.1（圖七 E）較為常見，身體整體呈黑色，部分區域如腹部前端為黃棕色，翅脈為棕色，蛹呈深紅色（圖七 G），目前記錄多於四黃斑蛾幼蟲做繭後鑽出寄主體外化蛹，或於寄主終齡幼蟲時鑽出體外化蛹，亦有紀錄從 Hyposoter sp. 的蛹羽化，或是 Braconidae sp.1 從四黃斑蛾體內鑽出後（在這情狀下 Braconidae sp.1 鑽出的蛹數為 1，n = 2），Tachinidae sp.1 再鑽出化蛹，推測其可能具兼性重寄生性或是多寄生，確切原因有待進一步研究。sp.2（圖七 F）腹部為黑灰相間，翅脈為黑色，於四黃斑蛾幼蟲做繭以後鑽出寄主體外化蛹，目前該種只有六筆紀錄，尚無法確定其是否會穩定寄生四黃斑蛾。根據觀察發現，當群聚的幼蟲齡期為一齡至三齡時，無任何擬寄生性天敵羽化，推論不論何種擬寄生性天敵皆寄生在中大齡幼蟲 11.

(17) 上，因此去除小齡期幼蟲之族群，將中大齡幼蟲族群做分析。經統計後，於 2018 年 9 月至 2020 年 4 月台南市東山區崁頭山（n = 387）與 2019 年 11 月至 2020 年 4 月台南市楠西區梅嶺（n = 122）採集之四黃斑蛾寄生率為 55.03 ± 8.4 %（圖八 A，n = 509），其中最多為繭蜂，其次為姬蜂，寄生蠅第三（圖八 B）。. II. 寄生率數據分析觀測野外採集之卵群後發現，卵群孵化後，幼蟲並不會散開，而是會群聚刮食葉背直至受到干擾或葉子枯黃（n = 5），因此本研究以同株寄主植物上的幼蟲數量代表族群密度。以 2018 年 9 月至 2020 年 4 月台南市東山區崁頭山（n = 68）與 2019 年 11 月至 2020 年 4 月台南市楠西區梅嶺（n = 27）之月桃（n = 29）與三奈（n = 66）穩定族群為分析對象。 (1) 寄主幼蟲群體數量及不同寄主植物對總寄生率之關係： (a) 寄主幼蟲群體數量：Wald Chi-Squared test = 0.104, df = 1, P = 0.747 (b) 寄主植物：Wald Chi-Squared test = 0.203, df = 1, P = 0.653 分析結果顯示總寄生率不受兩者影響。. 12.

(18) (2) 寄主幼蟲群體數量及不同寄主植物對姬蜂寄生率之關係： (a) 寄主幼蟲群體數量：Wald Chi-Squared test = 1.354, df = 1, P = 0.245 (b) 寄主植物：Wald Chi-Squared test = 2.711, df = 1, P = 0.1 分析結果顯示姬蜂寄生率不受兩者影響。 (3) 寄主幼蟲群體數量及不同寄主植物對繭蜂寄生率之關係： (a) 寄主幼蟲群體數量：Wald Chi-Squared test = 0.017, df = 1, P = 0.895 (b) 寄主植物：Wald Chi-Squared test = 2.307, df = 1, P = 0.129 分析結果顯示繭蜂寄生率不受兩者影響。進一步分析單隻寄主鑽出的繭數量和群體數量的相關性：繭數量 = - 0.040456 x 群體數量 + 3.1934475 , R2 = 0.150467 , P < 0.001（圖九），顯示繭數量和群體數量呈負相關，當群體數量越多，繭數量越少。最後以邏輯迴歸模型分析性別偏向與群體數量的相關性，從表二可以看出其整體模式顯著性 Omnibus 檢定的 x2 = 5.172, p = 0.023 達顯著水準，群體數量 Wald test = 5.019, df = 1, p = 0.025，表示群體數量與繭蜂性別偏向有顯著關連，其邏輯迴歸模式為：. 13.

(19) ln [. p ] = 0.056 × 群體數量 - 1.982 = f (x) 1-p. 以群體數量預測繭蜂性別偏向為 male-biased 的機率公式為： e f (x) e 0.056 × 群體數量 - 1.982 p= = 1+e f (x) 1+e 0.056 × 群體數量 - 1.982 群體數量的 OR 值為 1.058 ( 95% CI : 1.007 ~ 1.111 )，表示群體數量每增加 1 隻幼蟲時，繭蜂性別偏向為 male-biased 的機率增加 5.8%。 (4) 寄主幼蟲群體數量及不同寄主植物對寄生蠅寄生率之關係： (a) 寄主幼蟲群體數量：Wald Chi-Squared test = 3.287, df = 1, P = 0.07 (b) 寄主植物：Wald Chi-Squared test = 64.445, df = 1, P < 0.05 分析結果顯示寄生蠅寄生率只受寄主植物的影響，三奈族群之寄生率顯著低於月桃族群（圖十，EM 平均值：月桃 – 三奈 = 21.58 ± 9.86%, df = 1, P < 0.05）。. 14.

(20) 五、討論 I. 擬寄生性天敵種類概況雖然記錄共 10 種，實際上會穩定寄生四黃斑蛾的種類只有 Hyposoter distriangulum Chen, Huang & Hsu、Braconidae sp.1 及 Tachinidae sp.1 共 3 種（因小蜂皆為重寄生，樣本數相較於上述三者少，故不列入穩定寄生的種類），三者的生活史尚不明確，目前僅對成蟲壽命進行初步檢測（表三），顯示三者餵食蜂蜜水的存活時間明顯比無餵食長，其他生活史資訊有待進一步的觀察與研究。前言提及在南亞地區，由於四黃斑蛾幼蟲大量啃食薑科香料植物 Nicolaia speciosa，而將其視為害蟲（Wibawa, 2019）。由於臺灣飲食文化不似南亞地區使用大量薑科香料，因此並未將四黃斑蛾幼蟲視為害蟲，假如臺灣有朝一日將其視為農業害蟲，Braconidae sp.1 為最適合作為生物防治的擬寄生性天敵，因其寄生率（圖八 B，29.72 ± 7.44 %）與豐度（圖十一）最高。寄生行為亦有許多層面值得探討。Vinson（1976）將寄生性昆蟲的行為初步劃分為寄主棲地定位（host habitat location）、寄主定位（host location）、寄主接受性（host acceptance）、寄主適合度（host suitability）及寄主調節性（host regulation），並將前三者視為寄主選擇（host selection）的一部分，根據不同物種，寄主選擇的方 15.

(21) 式亦不相同，有些利用視覺尋找寄主（Kawamata et al., 2018; Cochard et al., 2019），有些利用植物的化合物定位寄主（Chaudhary et al., 2018），四黃斑蛾之擬寄生性天敵如何尋找寄主有待觀察。此外， Tachinidae sp.1 寄主紀錄有四黃斑蛾幼蟲及 Hyposoter sp.，或是與 Braconidae sp.1 同時出現，可能為兼性重寄生或是多寄生，二者差別在於：前者並不一定寄生在四黃斑蛾上，亦可能是寄生 Hyposoter sp.；後者則是寄生在四黃斑蛾上，但與其他種類同時寄生而出現競爭行為，導致看似寄生 Hyposoter sp. 或是導致 Braconidae sp. 鑽出寄主體外的數量減少（亦可能為本來就少並與 Tachinidae sp.1 共存），不論何者都有待進一步研究。經統計後，四黃斑蛾總寄生率為 55.03 ± 8.4%（圖八 A）。張宸睿（2018）認為其成蟲稀有性可能來自高寄生率，飼養卵群與初齡幼蟲後發現幼蟲死亡率不高（16.45 ± 27.37 %）且羽化率高（83.55 ± 27.37 %）（圖八 C），推測只靠擬寄生性天敵無法導致其稀有性，應有其他因素共同影響。 II. 寄生率數據分析分析結果顯示不論是寄主幼蟲群體數量還是不同寄主植物對擬寄生性天敵總寄生率、繭蜂寄生率及機蜂寄生率皆不影響，而不同 16.

(22) 寄主植物對寄生蠅寄生率有顯著影響，但與推測月桃假葉鞘能使寄主幼蟲躲避擬寄生性天敵之假設相反，月桃族群之寄生率顯著高於三奈族群；寄主幼蟲群體數量則沒有影響。檢視資料後發現，食用月桃的族群皆為梅嶺族群（n = 27），食用三奈的族群多為崁頭山族群（食用三奈：n = 66，食用月桃：n = 2），兩者之間可能存在因果關係，即兩地因優勢植物不同，而導致寄生蠅寄生率不同，亦可能兩寄主植物族群之寄生率差異與地區無關。但要區分兩種寄主植物上的族群之寄生率差異的原因還需要操作性實驗進一步探討與驗證。雖然繭蜂寄生率不受寄主幼蟲群體數量影響，但單隻寄主鑽出的繭數量和群體數量呈負相關，即群體數量越多，繭數量越少，推測繭蜂產卵時會依寄主數量而調整單隻寄主的產卵量，以降低卵及幼蟲死亡的風險（例：寄主幼蟲被捕食或健康狀況不佳…等）。繭蜂性別偏向與群體數量有顯著關連，當群體數量每增加 1 隻幼蟲時，繭蜂性別偏向為 male-biased 的機率增加 5.8%，Werren（1983）觀測 Nasonia vitripennis 與其寄主，發現當一隻寄主或一群寄主被越多的母蟲寄生，子代 female-biased 的程度越低，推測 Braconidae sp.1 子代之性別偏向有相同的原因。無論寄生率與群體數量是否有相關性，尚有三種可能性： 17.

(23) (1) 兩者確實有／無相關性，擬寄生性天敵之寄生行為受／不受幼蟲群體數量影響。 (2) 野外族群無法排除捕食性天敵，因此野外採集之族群可能因捕食性天敵的存在而產生偏差，導致結果看似有／無相關性。 (3) 分析樣本數太少，使得不論分析結果為何，皆與事實不相符。上述三者可以透過操作性實驗，增進結果可信度，然因操作性實驗尚有困難之處（見下文）未解決，因此本研究未進行室內操作性實驗。. III. 四黃斑蛾幼蟲的切葉行為有別於其他鱗翅目幼蟲的做巢行為，如以絲線黏貼葉片或纏繞葉柄，四黃斑蛾則是切斷葉脈與中肋阻斷水分使葉片枯萎，不需要耗費額外的能量製作絲線，卻需要耗費大量的時間停留在葉上，增加自身被捕食或被寄生的機率。Stamp（1982）指出群聚的幼蟲蟲巢能有效阻擋擬寄生性天敵與捕食性天敵的攻擊，但根據張宸睿（2018）初步分析野外族群，推測蟲巢提供的保護作用對擬寄生性天敵效果有限，因此本種切葉的機制與原因不論在行為或特徵演化上都是值得探討的議題。. 18.

(24) VI. 操作性實驗的困難不論是擬寄生性天敵生活史或行為資訊、寄生率與群體數量之關係、切葉行為的研究或是月桃假葉鞘能否使幼蟲有效地躲避擬寄生性天敵，都可進行操作性實驗增進結果可信度，這需要大量的幼蟲進行實驗，但目前尚未找出使四黃斑蛾成蟲成功交配並產下受精的卵的方式，僅能產下未受精的卵，目前已測試的方式有： (1) 一對、多對、一雄多雌或一雌多雄成蟲放在同一空間，或將成蟲與即將羽化的繭放在同一空間。 (2) 即將羽化與交配時照光或置於暗處。 (3) 放置於長：寬：高 = 18.5：10.7：4.7 cm、15：7.7：4.3 cm 或 8：5.6：3 cm 之透明壓克力盒，或是長：寬：高 = 34.5： 24.5：16 cm 之塑膠整理箱。初步推測無法成功交配的原因為空間不夠寬廣，期許未來能夠找到適合的取得卵的方式，對四黃斑蛾有更進一步的觀測與研究。. 19.

(25) 六、結論 I.. 四黃斑蛾擬寄生性天敵記錄共 10 種，實際上會穩定寄生四黃斑蛾的種類只有 Hyposoter distriangulum Chen, Huang & Hsu、 Braconidae sp.1 及 Tachinidae sp.1 3 種。行為及生活史資訊有待進一步的觀察與研究。最適合作為生物防治者為 Braconidae sp.1，因其寄生率與豐度最高。. II.. 經統計後，四黃斑蛾總寄生率為 55.03 ± 8.4%，而幼蟲死亡率不高且羽化率高，推測只靠擬寄生性天敵無法導致其稀有性，應有其他因素共同影響。. III. 寄主幼蟲群體數量與不同寄主植物對擬寄生性天敵總寄生率、繭蜂寄生率及機蜂寄生率皆不影響，而不同寄主植物對寄生蠅寄生率有顯著影響，寄主幼蟲群體數量則沒有影響。 IV. 不同寄主植物之寄生蠅寄生率與推測月桃假葉鞘能使寄主幼蟲躲避擬寄生性天敵之假設相反，月桃族群之寄生率顯著高於三奈族群。可能與食用月桃的族群皆為梅嶺族群，食用三奈的族群多為崁頭山族群有關。 V.. 當寄主幼蟲群體數量越多，繭蜂單隻寄主鑽出的繭數量越少，性別偏向為 male-biased 的機率增加，推測繭蜂產卵時會依寄主數量而調整單隻寄主的產卵量與性別偏向。 20.

(26) VI. 本種蟲巢提供的保護作用對擬寄生性天敵效果有限，因此切葉的機制與原因值得探討與研究。 VII. 以上結果有賴進行操作性實驗增進結果可信度，但必須先找出適合四黃斑蛾交配並產卵的條件。. 21.

(27) 七、參考文獻 Askew, R. R. (1961). On the biology of the inhabitants of oak galls of Cynipidae (Hymenoptera) in Britain. Transactions of the Society for British Entomology, 14, 237-268. Askew, R. R. (1971). Parasitic Insects. London: Heinemann Educ. Books. p.316. Chen, Y.-F., Huang, C.-L. & Hsu, Y.-F. (2017) DNA barcoding and morphological data reveal a new Hyposoter (Hymenoptera: Ichneumonidae: Porizontinae) reared from a rare zygaenid moth Artona flavipuncta Hampson, 1900 in Taiwan. Zootaxa, 4337, 279287. Chaudhary, A., Bala, K., Thakur, S., Kamboj, R. & Dumra, N. (2018) Plant defenses against herbivorous insects: A Review. International Journal of Communication Systems, 6, 681-688. Cochard, P., Galstian, T. & Cloutier, C. (2019) The influence of light environment on host colour preference in a parasitoid wasp. Ecological entomology, 44, 105-117. Corbett, A. & Rosenheim, J. A. (1996) Impact of a natural enemy overwintering refuge and its interaction with the surrounding landscape. Ecological Entomology, 21, 155-164. Flanders, S. E. (1947). Elements of host discovery exemplified by parasitic Hymenoptera. Ecology, 28, 299-309. Fisher, R. C. (1961). A Study in Insect Multiparasitism: I. Host Selection and Oviposition. Journal of Experimental Biology, 38 (2), 267–275. Foottit, R. G. & Adler, P. H. (2009). Insect Biodiversity: Science and 22.

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(31) (A) c. (B). (C). (D). (E). (F). 圖一、四黃斑蛾生活史 (A)：聚產卵群；(B)：刮食食痕與群聚的小幼蟲；(C)：群聚的幼蟲；(D)：幼蟲躲藏在月桃之假葉鞘內；(E)：於枯葉中作繭；(F)：雌性成蟲 26.

(32) (A). (B). (C). 圖二、四黃斑蛾幼蟲切葉行為 (A)：幼蟲切葉順序，紅線為切痕，藍色箭頭為切葉方向；(B)切痕近照；(C)：葉片下垂與枯黃捲曲，形成蟲巢. 27.

(33) 圖三、四黃斑蛾目擊地點。：成蟲目擊地點；：：幼蟲目擊與採集地點. 28.

(34) 圖四、四黃斑蛾採集地點。：主要採集地點；：：補充採集地點. 29.

(35) (A). (B). (C). (D). 圖五、姬蜂 (A)：Hyposoter distriangulum Chen, Huang & Hsu 2017； (B)：Charops sp.；(C)：Hyposoter distriangulum 的蛹；(D)： Charops sp. 的蛹. 30.

(36) (A). (B). (C). (D). (E). ♀-biased, 67.94 % n = 89 ♂-biased, 22.14 % n = 29 Non-biased, 9.92 % n = 13 Total n = 131 host larvae. 圖六、繭蜂 (A)：Braconidae sp.1；(B)：Braconidae sp.2；(C)：繭蜂幼蟲鑽出寄主；(D)：繭蜂的繭；(E)：單寄主羽化之 sp.1 性別偏向 31.

(37) (A). (B). (C). (D). (E). (F). (F). 圖七、小蜂與寄生蠅 (A)：Chalcidoidea sp.1；(B)：Chalcidoidea sp.2；(C)：Chalcidoidea sp.3；(D)：Chalcidoidea sp.4；(E)： Tachinidae sp.1 (F)：Tachinidae sp.2；(G)：Tachinidae sp.1 的蛹 32.

(38) (A) 四黃斑蛾之寄生率、死亡率和羽化率 70. Parasitism rate = 55.03 ± 8.4 % Non-parasitic mortality rate = 31.03 ± 7.6 % Emergence rate = 13.94 ± 5.87 %. 60 50 40 30 20 10. Total n = 95 colonies. 0. (B) 各類群擬寄生性天敵寄生率 40. Braconidae, 29.72 ± 7.44 % Ichneumonidae, 16.15 ± 6.0 % Tachinidae, 9.09 ± 4.85 %. 35 30 25 20 15 10 5. Total n = 95 colonies. 0. (C) 卵群之死亡率和羽化率 100. 90 80 70. Mortality rate = 16.45 ± 27.37 % Emergence rate = 83.55 ± 27.37 %. 60 50 40 30 20 10. Total n = 5 colonies. 0. 圖八、(A)：四黃斑蛾之寄生率、死亡率和羽化率；(B)：各類群擬寄生性天敵寄生率；(C)：卵群之死亡率和羽化率 33.

(39) 圖九、單隻寄主鑽出的繭數量和群體數量的相關性：繭數量 = - 0.040456 x 群體數量 + 3.1934475 , R2 = 0.150467 , P < 0.001. 34.

(40) 40 35 30 25 20 15 10 5 0. 三奈. 月桃. EM平均值. 3.11. 24.69. 95% Wald 信賴區間上限. 4.14. 36.65. 95% Wald 信賴區間下限. 2.34. 16.64. 圖十、寄生蠅月桃與三奈族群寄生率之 EM 平均值：月桃 – 三奈 = 21.58 ± 9.86%, df = 1, P < 0.05. 35.

(41) 20. 100%. 18. 90%. 16. 80%. 14. 70%. 12. 60%. 10. 50%. 8. 40%. 6. 30%. 4. 20%. 2. 10%. 0. 0% 1. 2. 3. 4. 5. 6. 被繭蜂寄生族群. 7. 8. 9. 未被寄生族群. 10. 11. 12. 寄生率. 20. 100%. 18. 90%. 16. 80%. 14. 70%. 12. 60%. 10. 50%. 8. 40%. 6. 30%. 4. 20%. 2. 10%. 0. 0% 1. 2. 3. 4. 5. 6. 被姬蜂寄生族群. 7. 8. 9. 未被寄生族群. 10. 11. 12. 寄生率. 20. 100%. 18. 90%. 16. 80%. 14. 70%. 12. 60%. 10. 50%. 8. 40%. 6. 30%. 4. 20%. 2. 10%. 0. 0% 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 被寄生蠅寄生族群. 8. 未被寄生族群. 9. 10. 11. 12. 寄生率. 圖十一、各類群擬寄生性天敵寄生率、當月被寄生族群數與未被寄生族群數（5、6 及 8 月尚無四黃斑蛾幼蟲採集紀錄） 36.

(42) 表一、四黃斑蛾擬寄生性天敵清單與分佈，標註*者為穩定寄生的種類 Species. Distribution. *Hyposoter sp.. 台南市東山區崁頭山、台南市楠西區梅嶺、南投縣信義鄉和社、南投縣鹿谷鄉田底. Charops sp.. 台南市東山區崁頭山. *Braconidae sp.1. 台南市東山區崁頭山、台南市楠西區梅嶺、南投縣信義鄉和社、南投縣鹿谷鄉田底、嘉義縣番路鄉土匪山、苗栗縣三義鄉關刀山、南投縣鹿谷鄉溪頭、高雄桃源鄉梅口山. Braconidae sp.2. 台南市東山區崁頭山. Chalcidoidea sp.1. 台南市東山區崁頭山. Chalcidoidea sp.2. 台南市東山區崁頭山. Chalcidoidea sp.3. 台南市東山區崁頭山. Chalcidoidea sp.4. 台南市東山區崁頭山、台南市楠西區梅嶺. *Tachinidae sp.1. 台南市東山區崁頭山、台南市楠西區梅嶺、南投縣信義鄉和社、嘉義縣番路鄉土匪山、高雄甲仙區白雲寺、嘉義縣阿里山鄉山美、台中和平區斯巴可步道. Tachinidae sp.2. 台南市東山區崁頭山、南投縣鹿谷鄉溪頭. 37.

(43) 表二、群體數量預測繭蜂性別偏向之邏輯迴歸分析，n = 124 95% CI of OR. 群體數量常數. B. S.E.. Wald. df. 0.056. 0.025. 5.019. 1. 0.025 1.058. -1.982 0.466 18.049. 1. 0.000 0.138. Omnibus 檢定：x2 = 5.172, p = 0.023. 38. P. OR. 下限. 上限. 1.007. 1.111.

(44) 表三、不同飼養下擬寄生性天敵成蟲存活時間 Hyposoter sp.. Braconidae sp.1. Tachinidae sp.1. n. Mean±SE. n. Mean±SE. n. Mean±SE. 蜂蜜水. 20. 12.15 ± 2.03. 30. 8.5 ± 1.15. 10. 12 ± 3.37. 無餵食. 9. 2.88 ± 0.94. 28. <1. 11. 3.91 ± 1.22. 39.

(45)